Entouré de conseillers grecs, il réorganisera l'armée, puis s'emparera des villes du littoral de la mer Noire. Il soumettra ensuite les peuples de l'Anatolie, les Arméniens, les Tauriens et les certaines tribus scythes. Il fera alliance avec le roi scythe Skiluros, en lui donnant ses deux filles en mariage. Ces dernières seront capturées par les Romains.
Mithridate entreprendra alors la visite discrète des provinces romaines pendant plusieurs mois, avant d'engager les hostilités. Soixante-quinze forteresses seront construites dans la Petite Arménie qui exploitait des mines d'argent.
Mithridate mobilisera une armée de 250.000 fantassins, 50.000 cavaliers et des escadrons de chars armés de faux. Il s'alliera avec Tigrane, roi d'Arménie, auquel il donnera sa fille Cléopâtre en mariage. Il se procurera des navires et des pilotes en Egypte et en Syrie, et enrôlera les Sarmates qu'il avait vaincus quelques années auparavant.
Le roi du Pont déclarera la guerre à Rome en 89 avant Jésus-Christ. Souvent accueilli en libérateur, il s'emparera de plusieurs régions de l'Asie Mineure avec l'aide du roi Nicomède de Bithynie. Mithridate organisera alors le soulèvement contre l'Empire. Plus de 80.000 romains périront en un seul jour, principalement à Ephèse.
Mithridate partira à la conquête des îles de l'Egéide l'année suivante. Il fera plus de 20.000 dans la seule île de Délos. Il attaquera ensuite la Macédoine, puis sera progressivement refoulé par les Romains. Ces derniers lui imposeront le retour sur ses terres à l'issue de cinq années de luttes sanglantes.
Mithridate fera assassiné son fils lorsque la Colchide lui offrira la couronne. Il tentera de prendre sa revanche contre les Romains, à l'issue d'une trêve de dix ans, en s'alliant aux pirates et en cherchant des soutiens auprès de l'une des factions engagées dans la guerre civile. Il subira une grave défaite en 71 avant Jésus-Christ et échappera de justesse aux cavaliers Galates lancés à sa poursuite. Il se réfugiera dans une forteresse de l'Arménie et assistera impuissant au pillage des villes du littoral. Son fils Macharès, souverain du royaume de Bosphore en Crimée, fournira même du blé aux Romains.
Mithridate ne bougera pas pendant presque deux ans puis entreprendra, en mars 69, de reconquérir son royaume à la tête de dix mille cavaliers arméniens. Il prendra les Romains par surprise et reconstituera provisoirement le royaume du Pont. L'armée romaine le chassera définitivement en 66. Mithridate s'embarquera alors pour la Crimée et gagnera à sa cause plusieurs chefs scythes. La flotte romaine bloquera alors les ports. Mithridate entreprendra de traverser la péninsule balkanique et les Alpes, afin d'envahir l'Italie et soulever les peuples italiotes et les esclaves contre Rome. Ses sujets se révolteront et couronneront son fils Pharnace. Mithridate tentera vainement de s'empoisonner, avant qu'un guerrier celte ne le poignarde. Il sera inhumé à Sinope, sa ville natale.
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